Джон Винчестер прошел школу для настоящих мужчин: служил капралом в морской пехоте. Спец. номер: 306-00-3894; группа крови 4 (АВ)
До 30-ти лет жизнь Джона ничем не отличалась от жизни обычного человека. После прохождения срочной военной службы он вернулся в родной город Лоуренс, штат Канзас. Женился на замечательной девушке Мэри Кэмпбелл. Работал механиком в гараже своего друга Майка Гентера. Впоследствии стал совладельцем гаража. Со временем в молодой семье появились два чудных пацана - Дин и малыш Сэмми. Целых пять лет безоблачного счастья подарила судьба Джону и его молодой семье.
2 мая 1983 - роковая дата в судьбе Джона. Посреди ночи в доме вспыхивает пожар. Погибает любимая жена Джона, Мэри. «Возгорание неисправной проводки» - таково было официальное заключение пожарной инспекции города. Но это заключение в корне расходилось с тем, что видел Джон собственными глазами. Небезосновательно он начинает подозревать в гибели Мэри какие-то потусторонние силы. Джон начинает собственное расследование. Он обращается за помощью к Миссури Мозли, местному экстрасенсу. Миссури, побывавшая на месте пожара, подтвердила, что в этой трагедии были замешаны темные силы. Но кто или что это было, выяснить не удалось.
Желая найти убийцу Мэри, он вместе с сыновьями покидает родной Лоуренс.
(Эпизод 1.01 «Пилот»)
В ходе расследования перед Джоном открывается страшный, смертельно опасный мир сверхъестественного. Вампиры, оборотни, вендиго из персонажей детских страшилок превращаются в реальных врагов. Джон становиться охотником за нечистью.
Охотник - это не профессия, это образ жизни. Уютный дом заменяют номера в придорожных мотелях, а стабильную работу - махинации с кредитными картами, жульничество в покер и мастерство у бильярдного стола. Деньги, которые Джон откладывал на образование сыновей, он потратил на покупку оружия для охоты.
Когда сыновья немного подросли, Джон жестко начинает готовить их к суровым реалиям жизни. А именно, к существованию тварей, которые в любой момент могут напасть на тебя. Он перестает быть для них отцом, а становится армейским капитаном, отдающим приказы.
Джон знакомится с другими охотниками и начинает вести дневник, куда записывает все, что узнал о мире сверхъестественного. Впоследствии он передает этот дневник сыновьям.
Несмотря на такой образ жизни, Джон считал, что сыновьям необходимо учиться. Преодолевая страх за их жизнь, он оставлял Дина и Сэма одних или с няньками, чтобы дети могли ходить в школу. (Эпизод 4.13 «Опять в школу»)
Дети подрастают и становятся вполне самостоятельными. Старший сын, Дин, с удовольствием идет по стопам отца и помогает Джону во всем. Чего не скажешь о младшем сыне, Сэме. Тот решает оставить семейное дело и поступить в колледж. Джон, опасаясь за жизнь Сэма, был против. Сэм ссорится с отцом и сбегает в Стэнфорд. Но Джон не оставляет сына в одиночестве и тайком присматривает за младшим.
В 2005 году Джон вышел на след желтоглазого демона (Азазеля), который и убил его жену Мэри. Не желая подвергать опасности сыновей, он решает самостоятельно покончить с убийцей своей жены. Он пропадает из поля зрения старшего сына, Дина. Джерико, штат Калифорния - последний город, где видели Джона. Он долго не выходит на связь с сыновьями, посылая им лишь указания для дальнейшей охоты. (Эпизод 1.01 «Пилот»)
В 1835 году, в год кометы Галлея, в ночь гибели защитников форта Аламо, Сэмюэль Кольт собрал револьвер для охотников за нечистью. Из этого кольта можно убить любое сверхъестественное существо. Джон узнает об этом оружии и пытается его раздобыть.
Так Джон знакомится с Дэниэлом Элкинсом, который становится его другом и учителем. Кольт находился у Дэниэла. В то время, когда Джон почти выследил Желтоглазого, вампиры нападают на Элкинса и похищают кольт. (Эпизод 1.20 «Кровь мертвеца»)
К этому времени Джоном владеет не только чувство мести за смерть жены. Он узнал о том, что Азазель строит планы относительно Сэма. А значит, речь уже идет о спасении сына.
Джон вынужденно встречается с сыновьями, и они вместе вызволяют оружие из вампирского гнезда.
Демоны из свиты Желтоглазого узнают о том, что кольт находится у Винчестеров. Они похищают Джона. Сыновья бросаются на выручку к отцу. Но они и не подозревают, что Джон в это время одержим. Прикинувшись их отцом, Желтоглазый пытается выманить кольт у Дина и Сэма. Но обман вовремя раскрывается. Сэм, чтобы спасти отца, стреляет в Джона из кольта и Азазель покидает тело Джона. (Эпизод 1.22 «Ловушка дьявола»)
В аварии, которую подстроили демоны из свиты Азазеля, серьезно пострадал Дин. Он находится на грани между жизнью и смертью. Чтобы спасти старшего сына, Джон вынужден отдать Желтоглазому кольт и продать ему свою душу. Дин выздоравливает, а Джон отправляется в Ад.
(Эпизод 2.01 «Когда придет твой смертный час»)
Когда открываются Адские врата, Джону удается сбежать из Ада. Вместе с сыновьями он участвует в финальной битве против Азазеля. После битвы душа Джона исчезает. Ни в Аду, ни в Раю его больше никто не видел.
(Эпизод 2.22 «И преисподняя раскрыла пасть свою»)